Heading: 
UDC: 
591.55:591.58:599.32

REACTION OF BANK VOLES (MYODES GLAREOLUS SCHREBER, 1780) TO TRAPS WITH THE ODOR OF SYNANTHROPIC HOUSE MICE (MUS MUSCULUS s.l.) (MAMMALIA: RODENTIA): A FIELD EXPERIMENT

Abstract

Our hypothesis that the exoanthropic forest rodent species (e.g. bank voles) avoid the urinary odor of the synanthropic house mice was tested in field experiments in August 2016. One count of small mammals was carried out in each of two 4-ha fields by the capture-mark-recapture technique during 12 days. 200 live traps (100 points, 2 traps per point) were exposed and controlled twice a day (early in the morning and in the evening) in each count. One trap in every pair served as a reference, while the second was an experimental one whose foam rubber was applied by 20 μl of the urine of the synanthropic house mice every day. Generally, bank voles chose the odorless trap more often (60.8% vs. 39.2%, χ2 = 3.7, р = 0.054). Adult individuals had a non-significant tendency to avoid the odor-emitting traps. Immature (subadult and juvenile) bank voles reliably avoided the odor-emitting traps (a 2:1 ratio, χ2 = 5.74, р = 0.017). GLM showed an influence of vole age on the choice of the odorless traps. The potential repellent role of sulfur-containing compounds in mouse urine is discussed.

References

Баженов Ю. А., Караман Н. К., Шепелев А. А., Осипова О. В., Котенкова Е. В. Ольфакторное сигнальное поле синантропных домовых мышей как фактор, оказывающий влияние на формирование видового состава населения грызунов в постройках // Поволж. экол. журн. 2013. № 3. С. 239 – 248.
Биологический энциклопедический словарь / под ред. М. С. Гилярова, А. А.Бабаева, Г. Г. Винберга, Г. А. Заварзина и др. 2-е изд. М. : Сов. энцикл., 1986. 864 с. 
Вознесенская В. В., Маланьина Т. В. Влияние химических сигналов хищника Felis catus на репродукцию домовой мыши Mus musculus // Докл. РАН. 2013. Т. 453, № 2. С. 227 – 229.
Жигарев И. А. Изменение плотности населения мышевидных грызунов под влиянием рекреационного пресса на юге Подмосковья // Зоол. журн. 1993. Т. 72, № 12. С. 117 – 137. 
Жигарев И. А. Влияние рекреации на размножение и смертность грызунов в условиях южного Подмосковья // Зоол. журн. 1997. Т. 76, № 2. С. 212 – 223.
Жигарев И. А. Мелкие млекопитающие рекреационных и естественных лесов Подмосковья (популяционный аспект). М. : Прометей, 2004. 232 с.
Жигарев И. А. Локальная плотность и индивидуальные участки рыжей полевки (Clethrionomys glareolus) в условиях южного Подмосковья // Зоол. журн. 2005. Т. 84, № 6. С. 719 – 727.
Жигарев И. А. Организация и устойчивость рекреационных сообществ (на примере мелких млекопитающих) : дис. ... д-ра биол. наук. М., 2006. 455 с. 
Киршенблат Я. Д. Телергоны – химические средства воздействия животных. М. : Нау-ка, 1968. 107 с.
Котенкова Е. В. Реакция грызунов на средства истребления и факторы, ее определяю-щие // Рэт Инфо. 1995 а. № 2 (14). С. 3 – 5. 
Котенкова Е. В. Применение феромонов с целью ограничения численности грызунов // Рэт Инфо. 1995 б. № 3 (15). С. 6 – 10. 
Котенкова Е. В. Влияние запаха синантропных домовых мышей на размножение восточноевропейской полевки Microtus rossiaemeridionalis // Популяционная экология животных : материалы междунар. конф. «Проблемы популяционной экологии животных», посвящ. памяти акад. И. А. Шилова. Томск : Изд-во Том. гос. ун-та, 2006. С. 304 – 305. 
Котенкова Е. В., Осадчук Л. В. Влияние запаха синантропных домовых мышей на размножение восточноевропейской полевки Microtus rossiaemeridionalis // Докл. РАН. 2009. Т. 426, № 2. С. 283 – 285.
Котенкова Е. В., Федорович Е. В., Мешкова Н. Н. Отношение домовых мышей к капканам: влияние иерархического положения особи в группе // Поведение и коммуникация млекопитающих / отв. ред. В. Е. Соколов. М. : Наука, 1992. С. 168 – 189.
Котенкова Е. В., Мальцев А. Н., Амбарян А. В. Влияние раннего обонятельного опыта на выбор полового партнера у млекопитающих : эволюционные аспекты // Журн. общ. био-логии. 2017. Т. 78, № 4. С. 21 – 39.
Олейниченко В. Ю. Реакции мелких млекопитающих на запах предшественника при контакте с ловушками // Зоол. журн. 2015. Т. 94, № 8. С. 923 – 937.
Суров А. В., Мальцев А. Н. Анализ химической коммуникации млекопитающих: зоологический и экологический аспекты // Зоол. журн. 2016. Т. 95, № 12. С. 1449 – 1458.
Шитиков Д. А., Гагиева В. А., Большакова М. М. Возрастное соотношение и выживаемость в локальной популяции обыкновенной чечевицы (Carpodacus erythrinus, Passeriformes, Fringillidae) по данным кольцевания // Зоол. журн. 2016. Т. 95, № 3. С. 335 – 343.
Anderson D. R., Burnham K. P., White G. C. AIC model selection in overdispersed capture-recapture data // Ecology. 1994. Vol. 75, iss. 6. P. 1780 – 1793.
Apfelbach R., Blanchard C. D., Blanchard R. J., Hayes R. A., McGregor I. S. The effects of predator odors in mammalian prey species : a review of field and laboratory studies // Neurosci-ence Biobehavioral Reviews. 2005. Vol. 29, iss. 8. P. 1123 – 1144. 
Apfelbach R., Soini H. A., Vasilieva N. Y., Novotny M. V. Behavioral responses of predator-naïve dwarf hamsters (Phodopus campbelli) to odor cues of the European ferret fed with different prey species // Physiology and Behavior. 2015. Vol. 146. P. 57 – 66.
Ayers L. W., Asok A., Heyward F. D., Rosen J. B. Freezing to the predator odor 2,4,5-dihydro-2,5-trimethylthiazoline (TMT) is disrupted by olfactory bulb removal but not trigeminal deafferentation // Behavioural Brain Research. 2013. Vol. 253. P. 54 – 59.
Barton K. MuMIn : Multi-Model Inference. R package version1.15.6 // The Comprehensive R Archive Network. 2016. Available at: https://CRAN.R-project.org/package=MuMIn (accessed 29 January 2017). 
Bates D., Maechler M., Bolker B., Walker S. lme4 : Linear mixed-effects models using Eigen and S4. R package version1.1–12edn // The Comprehensive R Archive Network. 2016. Available at: https://cran.r-project.org/web/packages/lme4/index.html (accessed 29 January 2017).
Brechbühl J., Fabian M., Klaeya M., Nenniger-Tosatoa M., Hurnia N., Sporkertb F., Giroudb C., Broilleta M.-C. Mouse alarm pheromone shares structural similarity with predator scents // Proc. of the National Academy of Sciences of USA. 2013. Vol. 110, № 12. P. 4762 – 4767.
Daly M., Wilson M. I., Fauz S. F. Seasonally variable effects of conspecific odors upon capture of deer mice (Peromyscus maniculatus gambelii) // Behavioral Biology. 1978. Vol. 23, iss. 2. P. 254 – 259. 
Daly M., Wilson M. I., Behrends P. Factors affecting rodents' responses to odours of strang-ers encountered in the field: experiments with odour-baited traps // Behavioral Ecology and Sociobiology. 1980. Vol. 6, № 4. P. 323 – 329. 
Dickman C. R. Predation and habitat shift in the house mouse, Mus domesticus // Ecology. 1992. Vol. 73, № 1. P. 313 – 322. 
Dickman C. R., Doncaster C. P. Responses of small mammals to red fox (Vulpes vulpes) odour // J. of Zoology. 1984. Vol. 204, iss. 4. P. 521 – 531. 
Drickamer L. C. Captures of two species of Peromyscus at live traps baited with male and female odors // J. of Mammalogy. 1984. Vol. 65, iss. 4. P. 699 – 702.
Drickamer L. C., Mikesic D. G., Shaffer K. S. Use of odor baits in traps to test reactions to intra- and interspecific chemical cues in house mice living in outdoor enclosures // J. of Chemical Ecology. 1992. Vol. 18. P. 2223 – 2250. 
Doty R. L. The great pheromone myth. Baltimore : The Johns Hopkins University Press, 2010. 278 p. 
Fendt M., Endres T. 2,3,5-Trimethyl-3-thiazoline (TMT), a component of fox odor - just re-pugnant or really fear-inducing? // Neuroscience Biobehavioral Reviews. 2008. Vol. 32, iss. 7. P. 1259 – 1266. 
Ferrero D. M., Lemon J. K., Fluegge D., Pashkovski S. L., Korzan W. J., Datta S. R., Spehr M., Fendt M., Liberles S. D. Detection and avoidance of a carnivore odor by prey // Proc. of the National Academy of Sciences of USA. 2011. Vol. 108, № 27. P. 11235 – 11240. 
Jonson M. A., Tsai L., Roy S. D. S., Valenzuela D. H., Mosley C., Magklara A., Lomvardas S., Liberles S. D., Barnea G. Neurons expressing trace amine-associated receptors project to discrete glomeruli and constitute an olfactory subsystem // Proc. of the National Academy of Sciences of USA. 2012. Vol. 109, № 33. P. 13410 – 13415. 
Kats L. B., Dill L. M. The scent of death : Chemosensory assessment of predation risk by prey animals // Ecoscience. 1998. Vol. 5, iss. 3. P. 361 – 394. 
Kotenkova E., Ambaryan A., Maltsev A. Cross-fostering of Mus musculus and M. spicilegus : Effect on response to conspecific odors // Chemical Senses. 2017. Vol. 42, iss. 1. P. 37 – 38. 
Kwak J., Jackson M., Adam Faranda A., Osada K., Tashiro T., Mori K., Quan Y., Voznessenskaya V. V., Preti G. On the persistence of mouse urine odour to human observers : a review // Flavour and Fragrance J. 2016. Vol. 31, iss. 4. P. 267 – 282. 
Liberles S. D., Buck L. B. A second class of chemosensory receptors in olfactory epithelium // Nature. 2006. Vol. 442, № 7103. P. 645 – 650. 
Lindgren P. M. F., Sullivan T. P., Crump D. R. Review of synthetic predator odor semio-chemicals as repellents for wildlife management in the Pacific Northwest // National Wildlife Research Center Repellents Conference. Lincoln : Univ. of Nebraska, 1995. P. 217 – 320.
Miyazaki M., Yamashita T., Hosokawa M., Taira H., Suzuki A. Species-, sex-, and age-dependent urinary excretion of cauxin, a mammalian carboxyl esterase family // Comparative Bio-chemistry and Physiology. Part B : Biochemistry and Molecular Biology. 2006. Vol. 145, iss. 3. P. 270 – 277. 
Miyazaki M., Yamashita T., Taira H. A., Suzuki A. The biological function of cauxin, a major urinary protein of the domestic cat (Felis catus) // Chemical Signals in Vertebrates 11 / eds. J. L. Hurst, R. J. Beynon, S.C. Roberts, T. D. Wyatt. New York : Springer, 2008. P. 51 – 60.
Mucignat-Caretta C., Redaelli M., Orsetti A., Perriat-Sanguinet M., Zagotto G., Ganem G. Urinary volatile molecules vary in males of the two European subspecies of the house mouse and their hybrids // Chemical Senses. 2010. Vol. 35, iss. 8. P. 647 – 654. 
Musso A. E., Gries R., Zhai H., Takács S., Gries G. Effect of male house mouse pheromone components on behavioral responses of mice in laboratory and field experiments // J. of Chemical Ecology. 2017. Vol. 43, iss. 3. P. 215 – 224.
Novotny M. V., Harvey S., Jemiolo B., Alberts J. Synthetic pheromones that promote inter-male aggression in mice // Proc. of the National Academy of Sciences of USA. 1985. Vol. 82, № 7. P. 2059 – 2061. 
Osada K., Kurihara K., Izumi H., Kashiwayanagi M. Pyrazine analogs are active components of wolf urine that induce avoidance and freezing behaviors in mice // PLoS One. 2013. Vol. 8, iss. 4. P. e61753. 
R Core Team. R : A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing // The Comprehensive R Archive Network. 2016. Available at: http:// www.cran.r-project.org/ (accessed 29 January 2017). 
Soini H. A., Wiesler D., Koyama S., Féron C., Baudoin C., Novotny M. V. Comparison of urinary scents of two related mouse species, Mus spicilegus and Mus domesticus // J. of Chemical Ecology. 2009. Vol. 35. P. 580 – 589. 
Stoddart D. M. Effect of odour of weasels (Mustela nivalis L.) on trapped samples of their prey // Oecologia. 1976. Vol. 22, iss. 4. P. 439 – 441.
Stoddart D. M. Does trap odour influence estimation of population size of the short-tailed vole, Microtus agrestis // J. of Animal Ecology. 1982. Vol. 51, iss. 2. P. 375 – 386.
Tasker E. M., Dickman C. R. A review of Elliott trapping methods for small mammals in Australia // Australian Mammalogy. 2002. Vol. 23, № 1. P. 77 – 87. 
Voznessenskaya V. V. Influence of cat odor on reproductive behavior and physiology in the house mouse: (Mus musculus) // Neurobiology of Chemical Communication / ed. C. Mucignat-Caretta. Boca Raton : CRC Press and Taylor and Francis, 2014. P. 389 – 405. 
Wuensch K. L. Effect of scented traps on captures of Mus musculus and Peromyscus maniculatus // J. of Mammalogy. 1982. Vol. 63, iss. 2. P. 312 – 315.
Wyatt T. D. Pheromones and Animal Behaviour : Communication by Smell and Taste. 2nd ed. Cambridge : Cambridge University Press, 2014. 419 p.

стр. 346
Full text (in Russian):